Op 23 juni 1996 kwam de Nintendo 64 uit in Japan. Pas in maart 1997 was de console beschikbaar in Europa, maar de hardware viert nu al zijn 25e verjaardag. De N64 was de eerste console met trillingen in de controller en de laatste die nog cartridges gebruikte.
Al in 1993 begon de ontwikkeling van de Nintendo 64. De consolefabrikant ging daarvoor een samenwerking aan met Silicon Graphics Incorporated, om groots in te zetten op 3d-graphics. Onder de noemer Project Reality werd aan de console gewerkt en de samenwerking met SGI resulteerde in de Reality Coporocessor, of RCP. Dit is de grafische chip die de N64 een technische voorsprong gaf ten opzichte van de voornaamste concurrenten: de Sega Saturn en Sony's PlayStation. De RCP werd gemaakt op een 350nm-procedé van NEC en had 2,6 miljoen transistors op een oppervlak van 81mm².
De Nintendo 64 was de eerste console met een controller die voorzien kon worden van vibraties, middels een rumble pack. In latere generaties is dat bij alle consoles de standaard geworden. Ook was de N64 de eerste console waar vier controllers op aangesloten konden worden. Dat maakte het mogelijk om games als Mario Kart 64, Mario Party, Super Smash Bros en GoldenEye 007 met vier spelers tegelijk te spelen.
Super Mario 64, de eerste game waarin de Italiaanse loodgieter in 3d te bewonderen is, was de grote systemseller van de Nintendo 64. Dat werd met 11,9 miljoen exemplaren de meestverkochte N64-game. Gedurende zijn levensduur is de console ook gebundeld verkocht met GoldenEye 007, Pokémon Stadium, Donkey Kong 64 en Star Wars Episode I: Racer.
Nintendo had de N64 tussen 1996 en 2002 in productie en in die periode werden er een kleine 33 miljoen exemplaren verkocht. Daarbij werden er zo'n 225 miljoen games voor de console geleverd. De Nintendo 64 was een minder groot succes dan de NES en de SNES, waar respectievelijk zo'n 62 en 49 miljoen exemplaren van zijn verkocht, maar met zijn vele technologische vernieuwingen is het een van de meest memorabele consoles uit Nintendo's geschiedenis. Tweakers zette de Nintendo 64 eerder in de schijnwerpers in de videoserie Techjuwelen.